Tuyển thủ Anh đã gia nhập Quỷ đỏ từ năm 9 tuổi và tiến bộ qua học viện của câu lạc bộ trước khi có trận ra mắt cấp cao vào năm 2011. Anh đã có 4 bản hợp đồng cho mượn khác nhau tới Leicester City, Birmingham City, Derby County và Brighton & Hove Albion, trước khi quay lại Man United.
Sau khi có 40 lần ra sân trên mọi đấu trường cho Man United trong mùa giải 2015/16, Lingard đã được đá trận ra mắt đội tuyển Anh vào cuối năm 2016 và đá chính trong chiến thắng 2-0 trước Malta. Anh tiếp tục gây ấn tượng tại Quỷ đỏ và có suất thường xuyên dưới thời Jose Mourinho khi Man United vô địch League Cup và Europa League 2016/17.
Quỷ đỏ đã dành sự tôn vinh cho Lingard bằng một tuyên bố dài trên trang web chính thức của họ về hành trình 22 năm của anh với câu lạc bộ kể từ khi gia nhập với tư cách là một cầu thủ trẻ vào năm 2000. Tuyên bố này bao gồm tất cả những điểm nổi bật của Lingard trong thời gian anh ở Man United
"Chúng tôi muốn nhân cơ hội này để cảm ơn Jesse vì tất cả những kỷ niệm mà anh ấy đã giúp tạo ra trong suốt hai thập kỷ ở đây và chúc anh ấy gặp nhiều may mắn trong sự nghiệp tương lai", tuyên bố có đoạn.
Mùa giải ghi bàn tốt nhất của Lingard là mùa 2017/18 khi anh ghi 13 bàn sau 49 trận. Nhưng cầu thủ 29 tuổi này đã phải vật lộn để có thời gian thi đấu thường xuyên sau khi Mourinho bị sa thải và Ole Gunnar Solskjaer tiếp quản vị trí huấn luyện viên mới của câu lạc bộ.
Anh thậm chí không thể ra sân một lần nào ở Premier League vào đầu mùa giải 2020/21, trong đó Lingard được cho mượn đến West Ham United trong nửa sau của mùa giải. Có thể nói Lingard đã gây ấn tượng tốt khi ghi 9 bàn sau 16 trận, giúp The Hammers cán đích ở vị trí thứ 6.
Đã có một số lời kêu gọi Lingard ký hợp đồng vĩnh viễn với West Ham vào mùa hè năm ngoái, nhưng tiền vệ tấn công này đã ở lại và muốn chiến đấu để giành được vị trí của mình tại MU. Nhưng anh đã không thể thành công khi chỉ là phương án dự bị sau những người như Bruno Fernandes, Paul Pogba và Jadon Sancho.
Lingard tiếp tục được liên hệ với việc chuyển đi vào tháng Giêng nhưng không thành công. Anh có thêm 7 lần ra sân ở Premier League trước khi MU thông báo anh sẽ ra đi khi hết hợp đồng. Hiện West Ham là bến đỗ tiềm năng nhất cho Lingard. Ngoài ra, cả Newcastle, Everton và Leeds cũng quan tâm tới cầu thủ đã có 56 bàn sau 296 lần ra sân chuyên nghiệp.
Về phần Man United, họ đã chia tay 3 ngôi sao kể từ sau khi kết thúc mùa giải 2021/22. Đó là tiền đạo Edinson Cavani, tiền vệ Paul Pogba và mới nhất là Lingard. Ngoài ra, HLV tạm quyền Ralf Rangnick cũng chia tay CLB chứ không đảm nhận vai trò cố vấn như thỏa thuận trước đó.